专家点评 Nature | 王二涛/张余/何祖华合作发现调控植物免疫和共生的关键分子开关
水稻是全球重要的粮食作物，在保障国家粮食安全中处于至关重要的地位。当前，我国水稻产业在可持续发展方面面临若干挑战。水稻在生长周期中易受到稻瘟病菌等病原真菌的侵害。当前的防治策略过度依赖化学农药的使用，这不仅对生态环境构成潜在威胁，也对食品安全带来风险。此外，水稻对磷、氮等关键营养元素的需求量较大，导致农业生产中存在过量施肥的现象。这不仅加剧了土壤和水体的污染问题，也对生态系统的平衡造成了破坏。因此，深入探索水稻免疫和共生的机制，提高作物抗病性和养分利用效率是农作物育种的重要方向之一。
促进水稻营养吸收的丛枝菌根菌和导致严重病害的稻瘟病菌都属于真菌界，它们的细胞表面都含有几丁质（多聚糖）。植物可通过识别不同链长的几丁质区分“有益”与“有害”微生物。短链几丁质作为共生信号，而长链几丁质则触发植物的免疫反应。在形成共生关系时，共生菌根真菌会释放短链几丁质作为信号，而病原菌则避免泄露长链几丁质，以防植物识别并激活免疫反应。水稻细胞表面的OsCERK1受体蛋白能够识别这些信号，分别介导共生或免疫反应。然而，OsCERK1触发的免疫反应需要受到严格调控，否则会导致过度的免疫反应，影响植物的生长和与有益菌根的共生关系建立。如何有效地调控水稻体内这种潜在的过度免疫反应，是科学界仍在探索的难题。
5月15日，中国科学院分子植物科学卓越创新中心王二涛团队、张余团队以及何祖华院士团队在Nature发表了题为Release of a ubiquitin brake activates OsCERK1-triggered immunity in rice的研究论文，揭示了E3泛素连接酶OsCIE1与OsCERK1互作精细调控共生产量与免疫平衡的分子机制，为深入理解植物利用免疫系统这把双刃剑协调抗病、共生和生长的平衡奠定了理论基础。
该研究发现，在无病原菌侵染的时期， OsCIE1泛素化OsCERK1，抑制OsCERK1的激酶活性，防止免疫过度激活；而当水稻面临病原真菌入侵时，真菌细胞壁上的长链几丁质迅速诱导OsCERK1的激酶活性。OsCERK1磷酸化OsCIE1，抑制了其泛素化功能，免疫信号通路从而被OsCERK1激活，启动植物免疫反应，抵抗病原菌的侵染。
研究人员进一步利用结构生物学方法，鉴定到了控制OsCIE1 功能的关键位点Ser237。当Ser237位点被OsCERK1磷酸化修饰时，OsCERK1便可发挥功能，而Ser237位点未被磷酸化时，OsCIE1 便抑制OsCERK1的功能。
在抵御病原菌的同时，OsCERK1控制水稻菌根共生的建立，使丛枝菌根真菌进入植物根系，并利用其发达的菌根网络协助水稻更高效地吸收磷、氮等关键营养物质，促进水稻的生长发育。
综上所述，该研究揭示OsCIE1在调控植物免疫和共生中的关键作用。该研究不仅阐明了植物协同调节免疫、共生和生长发育的分子机制，同时也为未来绿色农业生产提供了基因资源。
OsCIE1—OsCERK1作用模式图
分子植物卓越中心王二涛研究员、张余研究员和何祖华院士作为文章共同通讯作者，王二涛研究组的博士后王钢、博士生陈曦以及张余研究组的已毕业博士生俞承志为共同第一作者。
王二涛研究团队多年来致力于植物与微生物共生机理和应用的创新研究，并在该领域取得了丰硕的研究成果。他们的研究工作不仅揭示了植物识别区分共生菌与病原菌的分子机制，也为作物通过微生物高效获取营养奠定了坚实的基础。
论文链接：
https://www.nature.com/articles/s41586-024-07418-9
专家点评
康振生（中国工程院院士、西北农林科技大学教授）
免疫和共生受体OsCERK1调控机制研究获得新突破
水稻作为我国主要粮食作物，常受到多种病害的威胁。稻瘟病是最为严重的病害之一，造成水稻减产甚至绝产。植物拥有强大的免疫系统，确保病原菌侵袭时迅速启动防御【1,2】。同时，水稻还可以与丛枝菌根真菌建立共生关系，从环境中高效获取磷、氮等营养。OsCERK1作为免疫和共生信号的多功能受体激酶【3–5】，在抗病和共生过程中发挥关键作用。过量表达OsCERK1增强水稻免疫反应，同时导致产量降低，暗示OsCERK1的精细调控对水稻生长和抗病至关重要。然而，关于OsCERK1如何被调控以维持体内稳态的机制一直未得到揭示。
王二涛、张余与何祖华合作研究团队成功解答了这一长期悬而未决的问题。他们鉴定到一个E3泛素连接酶，命名为OsCIE1。OsCIE1通过泛素化OsCERK1抑制其激酶活性，但不影响蛋白的稳定性，维持了体内OsCERK1稳态平衡。此项发现拓宽了对受体泛素化命运的认知。过去十多年间，已有大量研究指出，受体激酶的泛素化通常介导降解【6】，尤其是U-box类E3介导的泛素化修饰，该研究也揭示了多聚泛素化调控受体活性的新功能。
研究还发现病原菌侵入时，长链几丁质激活OsCERK1磷酸化OsCIE1，并抑制其泛素化活性，进而解除OsCIE1对OsCERK1的泛素化抑制，增强OsCERK1介导的免疫反应。科研团队还通过对OsCIE1和E2复合物晶体结构的深入解析，鉴定到OsCIE1的丝氨酸位点Ser237是E3活性的分子开关。
总的来说，该研究首次发现多聚泛素化调控免疫受体激酶活性的全新分子机制，提出OsCIE1-OsCERK1双负反馈回路调控植物免疫稳态，推动了人们对植物免疫的认知，为未来的绿色农业发展提供理论依据和基因资源。
参考文献：
1. Zhou, J.-M. & Zhang, Y. Plant Immunity: Danger Perception and Signaling. Cell 181, 978–989 (2020).
2. Jones, J. D. G., Staskawicz, B. J. & Dangl, J. L. The plant immune system: From discovery to deployment. Cell 187, 2095–2116 (2024).
3. Zhang, X. et al. The receptor kinase CERK1 has dual functions in symbiosis and immunity signalling. Plant J. 81, 258–267 (2015).
4. He, J. et al. A LysM Receptor Heteromer Mediates Perception of Arbuscular Mycorrhizal Symbiotic Signal in Rice. Mol. Plant 12, 1561–1576 (2019).
5. Zhang, C. et al. Discriminating symbiosis and immunity signals by receptor competition in rice. Proc. Natl. Acad. Sci. 118, e2023738118 (2021).
6. Zhou, B. & Zeng, L. Conventional and unconventional ubiquitination in plant immunity. Mol. Plant Pathol. 18, 1313–1330 (2017).
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