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Study on the absorption and transport characteristics of antibiotics fluoroquinolones (FQs) in organs of mangal plants in Zhenhai Bay, Guangdong Province

花匠小妙招
2025-05-02 12:31

摘要: 红树林高位养殖中抗生素氟喹诺酮类（FQs）有较多残留，但目前关于红树植物对抗生素的吸收及器官转运特征鲜有研究.本研究采用高效液相色谱-质谱联用法定量分析了广东镇海湾的两种优势红树植物桐花（Aegiceras corniculatum）、秋茄（Kandelia candel）根、枝、叶中4种FQs—氧氟沙星（OFL）、诺氟沙星（NOR）、环丙沙星（CIP）、恩诺沙星（ENR）的含量，用植物器官转移因子（PF）的方法评价了4种FQs在植物体内的转移能力，探讨了植物含脂率（LR）对器官中FQs残留的影响.结果表明：两种红树植物器官中均有4种FQs检出；OFL、NOR、ENR的含量在桐花树中为：枝（6.36~12.23 μg·kg-1）>叶（4.05~10.92 μg·kg-1）和根（5.01~10.47 μg·kg-1），秋茄中为：根（6.27~24.70 μg·kg-1）>叶（5.74~10.98 μg·kg-1）>枝（3.63~7.00 μg·kg-1），CIP不符合此规律.4种FQs的根向枝/叶转移因子PFTL/R皆为PFTL/R（桐花树）> PFTL/R（秋茄）>1，说明桐花树、秋茄根部的FQs均可向地上部分大量转移，且桐花树根部向地上部分转运FQs的能力比秋茄强；桐花树对FQs有吸收及转运作用，秋茄的根则对FQs的吸收作用较强.LR的高低不是4种FQs吸收和转运的关键影响因子.

Abstract: Although antibiotics fluoroquinolones (FQs) have been widely detected in mangrove wetlands, the absorption and transport behaviors of FQs by mangal plants were rarely explored. In this study we analyzed four FQs, ofloxacin (OFL), norfloxacin (NOR), ciprofloxacin (CIP) and enrofloxacin (ENR) in plant organs root-twig-leaf of two dominant mangal plants (i.e., Aegiceras corniculatum and Kandelia candel) from Zhenhai Bay Mangrove Nature Reserve, Guangdong Province. Liquid chromatograph-mass spectrometer was used for chemical analysis. The plant-organ-transfer factor (PF) was proposed to measure the metastatic ability of four FQs in plants, and the effects of lipid ratio (LR) in organs on FQs residue were also discussed. The results show that the four FQs were present in all organs of two mangal plants. In A. corniculatum, the concentrations of OFL, ENR and NOR in twig (6.36~12.23 μg·kg-1) were higher than those in leaf (4.05~10.92 μg·kg-1) and root (5.01~10.47 μg·kg-1); in K. candel, however, the concentrations of OFL, ENR and NOR were in the following order:root (6.27~24.70 μg·kg-1) > leaf (5.74~10.98 μg·kg-1) > twig (3.63~7.00 μg·kg-1). PFTL/R, root to twig and root to leaf for 4 FQs, of A. corniculatum is higher than that of K. candel, both higher than 1. This indicates that A. corniculatum showed higher ability to transport FQs from roots to upper parts than K. candel. A. corniculatum had greater potential to absorb and transport FQs while K. candel had stronger absorbing capability of roots. LR was not the key factors to affect the absorption and transport of FQs.

Key words:antibiotics fluoroquinolones plant organs root-twig-leaf absorption and transport plant-organ-transfer factor (PF) mangal plants

1 引言(Introduction)

高位养殖是在海边滩涂或陆地上人工建造虾池、鱼池, 将符合养殖标准的海水抽到池内养殖虾苗、鱼苗(苏守明, 2012).随着海水高位养殖业的蓬勃发展, 含有大量剩余饵料、对虾粪便和生物残体及杀虫剂、净水剂、抗生素等的养殖废水排入红树林中, 会对红树植物产生影响.在我国地表水中检出浓度较高的抗生素有68种, 其中, 含量最高的是氟喹诺酮类(Fluoroquinolones, FQs)和磺胺类(Sulfanilamide).作为环境中的新兴污染物, 近年来氟喹诺酮类成为了环境科学领域的研究热点问题之一(Doorslaer et al., 2014; Rigos et al., 2004).

喹诺酮类的发展分为4代(Appelbaum et al., 2000), 第3、4代分子统称为FQs, 是一类全合成的广谱抗菌药(Grave et al., 2012; 管荷兰等, 2012).由于抗菌谱广、价格适宜, 第三代FQs的现时应用最为广泛, 占世界抗生素市场的17%(Grave et al., 2012).主要代表物有氧氟沙星(Ofloxacin, OFL)、诺氟沙星(Norfloxacin, NOR)、环丙沙星(Ciprofloxacin, CIP)、恩诺沙星(Enrofloxacin, ENR), 约占中国喹诺酮类总生产量的98% (张劲强等, 2008).研究表明, FQs在生物体内的代谢率较低, 在表层水体的半衰期也较短, 约为10.6 d, 但在沉积物中半衰期则较长, 可达到580 d, 且不易降解(Andreozzi et al., 2003; 张劲强等, 2008).

已有研究表明, 在沉积物和红树林中均有FQs残留检出(Hoang et al., 2012; Hoang et al., 2013; Liu et al., 2016).红树植物通过根对污染物进行吸收净化, 对N、P、重金属、多种有机物有较强吸收能力(林鹏等, 1989; Weis et al., 2004; 佘忠明等, 2005; 李霞等, 2005; Yang et al., 2008; 刘玉等, 2014), 但红树植物对FQs是否有吸收及能否进行器官转运鲜有报道.此外, 植物对FQs的吸收受众多因素影响, 其中, 植物含脂率(Lipid ratio, LR)会影响红树植物器官对有机物的吸收(Wild et al., 1992; Fismes et al., 2002).

基于此, 本研究在广东省江门市镇海湾红树林自然保护区选择两种优势红树植物—桐花树(Aegiceras corniculatum)、秋茄(Kandelia candel), 采用高效液相色谱-质谱联用法(Liquid Chromatograph-Mass Spectrometer, LC-MS)对根、枝、叶中4种FQs含量均进行定量分析, 提出用植物器官转移因子(Plant-organ-transfer Factor, PF)来衡量4种FQs在植物体内的转移能力.旨在较准确地了解红树植物器官中FQs的吸收特征及其在植物体内的转运, 并判断LR对FQs分布的影响, 这对阐释红树林对有机污染物(包括抗生素)的吸收净化作用具有重要理论意义, 并为指导沿海红树林对污染的修复、降低生态环境风险等方面提供实验科学依据.

2 材料与方法(Materials and methods)2.1 研究区域

镇海湾位于广东省江门市西南部汶村镇与北陡镇之间(21°44′00″~21°56′30″N, 112°24′00″~112°33′00″E).北陡镇分布着大面积连片虾塘, 海水产品和淡水产品总产量高达3229.55 t.虾塘周边分布着大片规整的红树林, 是我国重要的原生红树林湿地之一, 主要优势物种为桐花树和秋茄.

于2015年5月采样, 采样点位见图 1.选取优势种桐花树、秋茄成熟植株各7株, 分别采集其根(R)、枝(T)、叶(L), 具体编号见表 1.本研究中, 植物根、枝、叶样品共42个.

图 1 广东省镇海湾红树林采样布点示意图Fig. 1The mangal sampling sites in Zhenhai Bay of Guangdong Province
表 1 样品编号 Table 1 The label of samples

2.2 样品采集

根的采集：选定植株, 挖出植物根, 剥落根表面的附着土壤即为根样品, 由于红树林根系复杂, 采样时须保证根来源于同一株红树植物.

枝、叶的采集：选取发育完整、距离地面1.5 m左右、没有病虫害的叶子约500 g, 选取距离地面1.5 m左右的细枝约500 g.

2.3 植物样品FQs含量测定2.3.1 样品前处理

提取过程：称取1 g冷冻干燥过筛后的样品, 放入聚四氟乙烯离心管中, 分别加入0.1 mol·L-1 Na2EDTA-McIlvaine缓冲液5 mL和酸化乙腈(90:10, V/V)5 mL, 漩涡混匀仪涡旋30 s, 超声波清洗器振荡10 min, 高速冷冻离心机离心15 min(4 ℃, 4500 r·min-1).重复循环3次, 充分提取至500 mL棕色玻璃瓶中.用0.45 μm有机滤膜过滤, 超纯水稀释至250 mL (调整pH至3.0).

萃取富集：用超纯水和甲醇活化SAX-HLB串联柱, 将提取液接入固相萃取仪进行固相萃取(SPE), 保持水样以1~2 mL·min-1流经串联柱, 进样结束后真空干燥20 min.

浓缩收集：用甲醇洗脱, 收集洗脱液, 置于氮吹仪中氮吹约10 h至近干, 用0.1%甲酸水:甲醇(90:10, V/V)定容至1 mL.由于植物样品含有胶质体, 不宜直接过滤, 定容后的1 mL样品置于1 mL离心管中离心, 再经0.22 μm针式过滤器过滤, 得到样品储存于2 mL安捷伦墟拍瓶中, 放于冰箱(4 ℃)待测.实验中所有操作均在遮光条件下进行.

2.3.2 色谱、质谱条件

色谱条件：梯度洗脱(流动相A为0.1%甲酸水, B为甲醇), 柱温35 ℃.质谱条件：喷雾电压+3000 V, 源加热温度300 ℃, 离子传输管温度300 ℃, 鞘气(N2) 275.8 kPa, 辅气(N2) 2.33 L·min-1, 定量离子扫描模式为选择反应监测模式, 碰撞气(Ar)压力0.1995 Pa, 正离子扫描.

2.3.3 标准曲线与检出限

采用空白加标、批量样品加标进行回收率实验.每个样品重复测定3次, 取平均值确定方法的可靠性.HPLC-MS测得4种FQs的标准曲线的R2>0.990, 线性关系良好.使用LS-MS对FQs进行测定, 得到的检出限较低, 定性与定量测定精确, OFL、NOR、CIP、ENR的检出限(Limit of detection, LOD)值分别为0.09、0.90、0.19、0.74 μg·kg-1.

2.4 根、枝、叶中LR的测定

根、枝、叶中LR的测定采用索氏抽提法, 具体参照Li等(2005)的方法.准确称取样品2 g(精确到0.0001 g), 移至滤纸筒中, 放置进索氏抽提器内；在水浴锅(80 ℃)中恒温加热抽提脂肪2~3 h至抽提完全, 于35 ℃下旋转蒸发至接收瓶内液体蒸干；用正己烷溶解接收瓶壁上的脂肪, 经定量滤纸过滤入已烘干的烘瓶中, 并称量计数；将烘瓶放105 ℃烘箱中烘至恒重, 取出置于干燥器中冷却；称量, 计算脂肪含量, 公式见式(1).

(1)

式中, m1为烘干前烘瓶的质量(g), m2为烘干后烘瓶的质量(g), m3为根枝叶样品的质量(g).

2.5 植物转移因子计算

转移因子(Transfer Factor, TF), 即单位质量植物与土壤(或沉积物)中污染物含量的比值, 用于衡量污染物从土壤(或沉积物)到植物体内的转移能力(Al-Masri et al., 2010; James et al., 2011; Saeed et al., 2012; Yang et al., 2014)；也有研究用TF来衡量根系中污染物向地上部分转移的能力(刘领, 2011; 崔洪亮, 2012; 孙勤寓等, 2017).

本文提出用植物器官转移因子(Plant-organ-transfer Factor, PF)来衡量FQs在器官间的转移能力, 具体为PFT/R(根向枝)、PFL/T(枝向叶)、PFTL/R(根向枝和叶), 计算公式见式(2)~(4).

(2)

(3)

(4)

式中, CR、CT、CL分别为根、枝、叶中FQs的含量(μg·kg-1).

2.6 主要试剂及仪器

试剂：OFL、CIP、ENR、NOR标准物均为色谱纯, 购自德国Dr. Ehrenstorfer；甲醇、甲酸、乙腈均为色谱纯；柠檬酸、乙二胺四乙酸二钠、磷酸氢二钠、重铬酸钾、乙酸铵均为分析纯；富集柱为Poly-Sery HLB和SAX强阴离子交换小柱(CNW, 500 mg, 6 mL).

仪器：三重四极杆液-质联用仪(Thermo Fisher USA)、固相萃取仪(CNW12位)、氮吹仪(USA DC-12)、电感耦合等离子发射光谱仪(Thermo Fisher USA ICAP 7000)、冷冻干燥机(FD-1A-50).

2.7 数据处理

数据间显著性分析采用单因子方差分析法分析(One-way ANOVA)和Dunnet′s T3检验多重比较, 用Excel2007、SPSS21.0软件计算, 显著性水平设置为0.05；LR对FQs含量影响用CANOCA4.5计算, 采用典范对应分析(Canonical correspondence analysis, CCA)方法进行分析.图形使用OriginPro8、ArcGIS10.2绘制.

3 结果(Results)3.1 红树植物器官FQs残留状况

从42张色谱图中选取根、枝、叶各一张(编号分别为K2R、A3T、K1L), 具体如图 2所示.4种FQs在红树植物器官中均有检出, OFL、NOR、CIP、ENR在根中的检出率分别为100%、100%、28.57%、100%, 在枝中的检出率分别为100%、92.86%、42.86%、100%, 在叶中的检出率分别为92.86%、78.57%、71.43%、85.71%, CIP的检出率偏低.

图 2 两种红树植物器官根、枝、叶中4种FQs的色谱图 (a.OFL；b.NOR；c.CIP；d.ENR)Fig. 2Chromatograms of four FQs in plant organs root-twig-leaf of two mangal plants (a.OFL; b.NOR; c.CIP; d.ENR)

计算得到2种植物根、枝、叶中4种FQs含量见表 2, 显著性分析结果见图 3.桐花树枝中OFL、NOR、ENR含量高于根、叶中, 说明桐花树的根可以吸收OFL、NOR、ENR并转运到枝、叶中.秋茄根中OFL、NOR、ENR含量高于枝、叶中, 说明秋茄的根对OFL、NOR、ENR有富集作用.CIP不符合此规律.

表 2 两种红树植物器官中FQs的含量 Table 2 The FQ contents in two mangal plants

图 3 红树植物器官中4种FQs的显著性分析Fig. 3Significance analysis of four fluoroquinolones in organs of two mangal plants

秋茄根中OFL、ENR含量显著高于桐花树根中(p＜0.05), NOR含量高于桐花树根中但不显著(p>0.05), CIP含量低于桐花树根中(p>0.05), 说明秋茄根富集OFL、ENR的能力较强.桐花树枝中OFL、CIP含量显著高于秋茄枝中(p＜0.05), NOR、ENR含量高于秋茄枝中但不显著(p>0.05).秋茄叶中OFL、NOR、ENR含量高于桐花树叶中但不显著(p>0.05), CIP含量显著低于桐花树叶中(p＜0.05), 说明桐花树对OFL、CIP的吸收转运能力较强.

根据公式(2)~(4)计算出2种红树植物4种FQs的各植物器官转运因子PF, 结果见表 3.桐花树中PFT/R为ENR>NOR>OFL>CIP>1, PFL/T为CIP>ENR>1>OFL>NOR, PFTL/R为CIP>ENR>NOR>OFL>1, 说明桐花树根部的4种FQs均向地上部分大量转移, OFL、ENR、NOR主要集中在枝中.秋茄中PFT/R为1>NOR>ENR>OFL, PFL/T为ENR>NOR>OFL>1, PFTL/R为ENR>NOR>OFL>1, 说明秋茄根部对ENR、NOR、OFL有富集作用, 吸收后部分会通过枝向叶片转移, CIP不符合此规律.4种FQs的PFTL/R皆为桐花树>秋茄, 说明桐花树根部FQs向地上部分转运的能力比秋茄强.

表 3 两种红树植物4种FQs的植物器官转移因子 Table 3 The plant-organ-transfer factor (PF) of four fluoroquinolones in two mangal plants

3.2 红树植物器官LR含量

由图 4可知, 桐花树根的LR为0.64%~1.49%, 均值为0.93%；枝的LR为1.24%~1.80%, 均值为1.46%；叶的LR为2.94%~5.43%, 均值为4.06%.秋茄根的LR为0.72%~1.99%, 均值为1.28%；枝的LR为1.29%~2.00%, 均值为1.57%；叶的LR为3.77%~4.84%, 均值为4.41%.2种红树叶中LR均值显著高于枝和根(p＜0.05), 均为叶>枝>根, 根、枝、叶LR均值无差异显著(p>0.05).秋茄植物器官LR均值略高于桐花树.

图 4 两种红树植物器官LR显著性分析Fig. 4The significance analysis of LR contents in the organs of two mangal plants

4 讨论(Discussion)4.1 红树植物器官的FQs残留

对植物根、枝、叶中的FQs含量进行比较发现(表 4)：本研究中, 4种FQs在2种红树植物器官中的含量(最大值24.70 μg·kg-1)远低于Hoang等(2012; 2013)在竹节根草(Chrysopogon zizanioides)根部(420~650 μg·kg-1)、卤蕨(Acrostichum aureum) (112~2623 μg·kg-1)和正红树(Rhizophora apiculata) (120~2583 μg·kg-1)的检出量, 也低于湛江红树林自然保护区的检出量(最大值1001.6 μg·kg-1)(Liu et al., 2016; 孙勤寓等, 2017).原因可能在于水培实验浓度远高于原位状况下的浓度, 与自然状态下湿地伴生植物和红树植物的生长状况有很大不同, 对抗生素的吸收亦不相同.而人为外源输入是抗生素进入红树林的唯一途径, 红树林湿地中FQs的残留主要与附近养殖塘大量投放抗生素有关.越南高位虾塘从1986年开始呈现快速增长的趋势, 对FQs的使用量很大(Hoang et al., 2013), 湛江红树林自然保护区水产养殖面积为994.1 hm2, 大量的养殖废水直接排放到附近的红树林湿地中(Liu et al., 2010).而镇海湾虽有大片规整虾塘, 但有潮沟和近海相通, 潮汐冲刷作用较强, 可能使其残留浓度较低.

表 4 不同植物中FQs含量比较 Table 4 Comparisons of FQ contents among different plants

4种FQs在桐花树和秋茄的根、枝、叶中均有检出, 桐花树枝中OFL、NOR、ENR含量高于根、叶中, 植物器官转移因子PFTL/R、PFT/R皆大于1, PFL/T则为OFL的均值接近于1、NOR的均值小于1, 可能与NOR较高的光解速率和较低的溶解度(0.28 g·L-1)有关(Liu et al., 2016).秋茄根中OFL、NOR、ENR含量高于枝、叶中, PFTL/R、PFL/T皆大于1, PFT/R小于1.结合前人的研究, 根是植物与土壤的基本连接点, 根通过生物摄取和物理-化学吸收作用来对抗生素进行富集或者分解, 从而实现吸收净化的目的.而植物的茎则被认为是抗生素的传导通道, 枝、叶中FQs主要来源于植物根部吸收后的向上运输.若向上运输的蒸腾拉力减弱, 到达叶片中的FQs含量则略低(Kumar et al., 2005;Grote et al., 2007; Dettenmaier et al., 2009; Lillenberg et al., 2010; Liu et al., 2013; Hoang et al., 2013).根据本研究所在的环境的pH值和温度等理化性质, OFL的辛醇水分配系数logKow为0.446(Doorslaer et al., 2014；王磊等, 2017), NOR的logKow为-0.875(李献文等, 2011), CIP的logKow为0.28, ENR的logKow为0.70(Liu et al., 2016), 皆小于1, 具有很强的亲水性(Ryan et al., 1988; Dettenmaier et al., 2009; Boonsaner et al., 2010; Herklotz et al., 2010).因此, OFL、NOR、CIP、ENR被植物根部吸收后, 可通过蒸腾流进入茎通道, 从而转运到植物的上部器官.桐花树和秋茄的PFTL/R皆大于1, 表明2种植物的根可以转运FQs到上部器官；而桐花树枝中FQs含量较高, 秋茄根中抗生素含量较高, 说明桐花树对FQs有吸收转运作用, 秋茄的根则对FQs的吸收富集作用较强.

计算出OFL、NOR、ENR的PFTL/R为桐花树>秋茄, 说明桐花树对这3种FQs的向上部器官转运的能力比秋茄强.可能因为植物的代谢方式、植物器官对不同物质的选择性吸收及植物的自身特性等会影响根系的吸收与转运(Bernini et al., 2006; 黄盼盼等, 2010; 李彦文等, 2010).桐花树为泌盐植物, 通过盐腺和盐囊泡等主动地把盐分排泄到茎叶表面.亲水性有机物在进入桐花树根系后易随着水分向枝、叶部分运输.秋茄为拒盐植物, 根部韧皮部的阻隔会影响亲水性有机物进入植物表皮及皮层并向植物地上部分转移过程(林鹏等, 1989; 聂莉莉等, 2008; 武香, 2012).因此, 4种FQs主要在秋茄的根部富集, 这与同为拒盐植物的竹节根草(Hoang et al., 2012)、芦苇(Phragmites australis) (Liu et al., 2013)、红海榄(Rhizophora stylosa) (孙勤寓等, 2017)等的研究结果一致.

CIP不符合上述规律, 可能与ENR脱乙基化反应有关.通过该反应可以将ENR代谢为CIP(Küng et al., 1993; Knoll et al., 1999; Migliore et al., 2003; Kim et al., 2006; Liu et al., 2016), 因此, CIP在秋茄枝中无检出, 而在叶中有检出, 桐花树中CIP的含量为叶>枝.

抗生素的滥用使人们逐渐关注抗生素污染的吸收净化, 常用的方法是物理、化学、生物的方法(张树清等, 2006; 张乐观等, 2008; 鲍艳宇等, 2010; Hoang et al., 2013).其中, 植物对抗生素的吸收净化作用属于全新的领域, 国内外相关的研究报道尚少, 植物修复也仅限于实验室的初步研究(Grote et al., 2007; 黄盼盼等, 2010；Hoang et al., 2013).本研究在自然原位状况下进行, 发现桐花树、秋茄均可从环境中积累并可从根部向地上部分转运FQs, 但红树植物对FQs的吸收、转运和降解的具体代谢机制和影响因素有待后续加强研究.同时, 研究发现, FQs主要在桐花树的枝和秋茄的根部富集.根与枝不易被次级消费者啃食, 一定程度上可避免食物链蓄积造成的二次污染.加之FQs具有光解作用, 进一步的光降解实现了对FQs的分解, 避免FQs在河口区的再循环.

4.2 红树植物器官的LR

孙勤寓等(2017)测得红海榄根系中LR为1.00%~6.25%, 白骨壤为2.71%~5.99%；Li等(2005)测得小麦(Triticum aestivum)幼苗根中LR为0.30%, 嫩枝中LR为0.97%, 黑麦草(Lolium multiflorum)幼苗根中LR为0.51%, 嫩枝中LR为1.1%, 略低于本研究, 这可能与样品的成熟状况有关, 也说明LR的含量与植物物种有一定的关系.

根据CANOCA4.5计算出LR对红树植物器官FQs残留影响的CCA分析如图 5所示.CCA的第一、二轴共解释了FQs含量与LR间99.7%的关联, 前两轴能够真实反映出FQs含量与LR之间的关系.LR对4种FQs含量影响程度很小, 原因可能在于ENR、OFL、CIP、NOR的logKow＜1, 属于亲水性化合物.其中, LR对OFL、NOR的影响权重很小, 对ENR有一定的正面影响, 对CIP有一定的负面影响, 说明LR对2种红树植物吸收和转运4种FQs有影响, 但不是关键因子.

图 5 红树植物器官FQs残留与其LR的CCA分析Fig. 5CCA analysis between FQs contents with LR in mangal organs

5 结论(Conclusions)

1) 广东省镇海湾2种红树植物桐花树和秋茄根、枝、叶器官中均可检测到4种FQs(氧氟沙星OFL、诺氟沙星NOR、环丙沙星CIP、恩诺沙星ENR), 以植物器官转移因子(PF)来衡量4种FQs在植物体内的转移能力, OFL、ENR、NOR的根向枝/叶转移因子PFTL/R皆为桐花树>秋茄>1, 桐花树、秋茄根部的FQs均可向地上部分大量转移, 且桐花树根部转运能力比秋茄强；桐花树对OFL、CIP的吸收转运能力较强, 秋茄根富集OFL、ENR的能力较强.

2) FQs主要是通过红树植物强大的蒸腾流作用吸收进入茎通道再转运到植物的上部器官；LR的大小不是4种FQs吸收和转运的关键影响因子.

3) 桐花树、秋茄能从环境中吸收和转运FQs, 并储存在根和枝中, 加之FQs的光降解作用, 从而可以部分实现对FQs的净化, 降低其生态环境风险.