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花部微生物生态学研究进展

花匠小妙招
2024-09-16 11:09

植物被各种各样的微生物（如细菌和真菌）定居。植物寄主为这些微生物提供栖息地的同时，微生物反过来又和寄主植物建立了各种各样的关系[1]。花部微生物生态学是研究花器官及其报酬（花粉和花蜜）中微生物群落的多样性组成、来源与传播途径、存在方式和时空格局及其与宿主植物和环境间相互关系的科学[2]。花作为繁殖器官，与植物繁殖适合度直接相关。花的大小、形态、颜色、气味、排列方式、开花样式、花部报酬等特征都为传粉者提供了视觉、嗅觉和味觉上的感知线索，为访花者携带和扩散微生物提供了空间和条件[3]。早在19世纪人们就认识到有微生物栖息在花中，但无论是在植物多样性的广度上，还是在植物繁殖适合度的深度上，人们对花部微生物多样性的研究都远远落后于对叶部微生物多样性的研究[4]。这是由于花的形态和生理差异很大，附生和内生微生物暴露在花部器官不同部位，包括萼片、花瓣、心皮、雄蕊、花粉和蜜腺等，其环境各不相同，导致微生物群落的多样性、来源和传播途径的不同[5, 6]。例如，开花植物分泌的原始花蜜一般被认为是无菌的，但一些微生物会通过空气传播或者传粉者的携带传播而侵染花蜜，并利用花蜜中的营养物质进行快速繁殖与生长[7]。有研究证实，蜜蜂食用来源不同的花报酬会影响其肠道微生物菌群[8]，反过来，蜜蜂也可以改变花部微生物多样性的组成[9]。

以往对花部微生物生态学的研究多集中在少数农作物花内部的微生物方面，但自然界植物多样性非常丰富，不同植物所处生境复杂多样，生态位各异，仅从农作物领域研究花部微生物生态学，很难全面了解植物花部微生物与物种、生境及其相互间的关系，因此，基于植物的多样性特点，全面系统地研究花部微生物生态学是非常必要的。

花部微生物生态学涉及到农业、食品安全、植物保护以及保育生物学在内的多个学科相关内容，本文重点从以下4个方面加以讨论：（1）花部微生物群落的主要来源；（2）花部微生物定殖的决定因素；（3）花部微生物的空间分布；（4）花部微生物群落的时空格局。

1. 花部微生物群落的主要来源

早在19世纪，人们就发现花部各器官或报酬中有微生物的栖息[4]。由于花和叶是植物的空中特征结构，故推测花和叶中的微生物具有起源重叠现象。但有研究认为，花的微生物群落虽然可能和叶（叶际）、根（根际）、土壤以及传粉者共享微生物成员，但也存在着差异[10]。由于花微生物来源的复杂性，我们参照Vorholt对叶际微生物来源分类的观点，也将花部微生物来源区分为随机储存库（Adhoc reservoirs）和固定储存库（Local reservoirs）两类[11]。随机储存库包括空气、水滴、尘埃粒子和随机访花者以及其他人为因素携带传播的微生物。固定储存库包括开花植物生长的土壤、邻近的植物组织和专性传粉者扩散的微生物。

1.1 随机储存库

微生物在新栖息地的扩散与传播是不可避免的，多数微生物需要依赖载体。花部微生物可能通过气流、水循环或其他生物介质在生境中传播[12]。早在17世纪人们就认识到欧文氏菌属（Erwinia）的细菌可在短短几个月的时间内就从当地的蔷薇科开花植物（包括商业水果）传播到其他植物上[13]。这种淀粉状芽孢杆菌会通过花朵或者开放的维管束组织感染其他树木，造成枝叶褐变或者植株死亡等。实验证明这种被称为“火疫病”的树木疾病的传播与降雨以及随机访花昆虫对花朵的接触等有密切关系[14]。此外，有研究者也对酵母菌的传播扩散与大气这一随机因素之间的关系进行过深入探讨，认为花蜜中酵母菌的主要来源是大气中的酵母菌，且这些酵母菌对花蜜（高碳氮比）和花粉（低碳氮比）没有特殊的适应性[15]。除大气和降雨等环境因素外，一些人为因素也会促成随机的微生物传播。例如，有研究表明，植被修剪会促进病原体在植物体和花部的传播。靠近道路的景观植物，会因为汽车通过时产生的气流和尾气传播病原体，甚至车轮上的泥浆或人和动物的足迹也会将外来根部病原体疫霉菌（Phytophthora）传播到花上[16]。

1.2 固定储存库

环境微生物一般依赖专门载体传播，但其传播模式通常是受限的，且依赖于土壤、临近的植物组织、传粉者等固定储存库；但这种传播对花部微生物群落组成和功能的影响仍然不清楚。研究表明，一些微生物会有多个固定储存库，如大丽轮枝菌（Verticillium dahliae）会将自己储存到土壤中以及菠菜（Spinacia oleracea L.）的种子里，并通过花部组织广泛传播[17, 18]。而一些植物细菌和真菌在开花之前的花蕾和花蜜中就已存在[19]，在新开放的花瓣和叶片上都可检测到微生物群落。由于子房孕育并保护胚珠，花粉飘落到柱头后大多数子房壁会发育成果实和果肉，微生物会通过柱头和子房壁的气孔进入子房内部，使子房成为微生物定居的栖息地[20]。除柱头以外，丝状真菌也在禾本科植物的子房和杂木类植物的花粉中被分离和检测到。栖息在一些临时生境（如腐烂的植物组织）中的酵母倾向于依靠其他生物体扩散到特定生境中，在寄主之间传播[21]。

传粉者也属于固定储存库的一部分，它们在定期访花的同时，也将自身表面和内生微生物一同传播和扩散到寄主的花部，导致其微生物群落组成的固定化和相似性。例如，榕小蜂（与无花果互利共生）的真菌群落与授粉后的无花果（Ficus carica L.）花的真菌群落组成高度重叠[22]。

2. 花部微生物定殖的影响因素

虽然已有大量研究表明微生物会通过生物或非生物载体传播到花朵上，但并非所有到达花朵的微生物都能生存下来。寄主植物性状、非生物因素胁迫以及微生物种群间的相互作用等都制约着微生物群落的建立和存活，从而导致花中微生物群落的生态选择[23]。花中微生物定殖与叶表面微生物定殖类似，都会受到紫外线辐射、湿度不足、养分不足等环境因素制约。但花的生长期比叶更短，所以花表面微生物的寿命一般也较短[24]。

2.1 寄主植物性状的影响

花的性状通常被认为是在传粉者与盗蜜者之间折中选择的结果，这些性状可能影响花表面的微生物存活[25]。尽管花的某些性状会减少花蜜中微生物定殖[26]，但由于花中的微生物并非都是病原体，所以花的性状是否会一直向降低微生物存活的方向进化尚不清楚，但有研究表明相同形态的花具有相似的微生物群落[27]。

花部性状会影响花蜜、花粉以及其他花组织中的微生物丰度和组成[28]。如花蜜中的高渗透压，维持高浓度活性氧物种的生化条件，植物自身产生的抗微生物肽等小蛋白类似物等，都可以直接影响常见的真菌以及动物携带的微生物在花中定殖[23, 29]。除此之外，大量挥发性物质以及植物次生代谢产物（不参与初级代谢的非挥发性物质）也会直接或者间接影响微生物的生长。如拟南芥（Arabidopsis thaliana (L.) Heynh.）产生的挥发性物质β-石竹烯型倍半萜类化合物在开花前会积累到花的柱头上，其挥发性气味使柱头得到熏蒸，从而改变柱头上微生物的丰度和组成，抑制常见的叶表面细菌和病原菌的生长，并防止细菌对花柱头的侵染[30, 31]。

2.2 微生物相互作用的影响

花内微生物之间的相互作用也会影响微生物的种类组成。花部微生物间会争夺有限的资源，较早到达或数量较多的物种可以抢占这些资源，限制了较晚到达物种的生长，即优先效应[32]。微生物还可以改变花内环境（例如花蜜的酸碱度或柱头表面化学），使得后到达的物种不能再建立种群。单个花蜜样品中的微生物群落通常物种贫乏，多由单一酵母或某些细菌占主导地位[12, 23]。花蜜中糖的种类与浓度或其他营养物含量多少也会影响酵母菌种间的竞争[33]。相比之下，经常受到动物访问的花（经常有微生物扩散）其微生物组成更丰富。

3. 花部微生物的空间分布

花作为一种复杂、营养丰富的结构，其微生物群落具有独特的组成和时空生态位。随着花的生活史周期性变化，其生态位的功能也会改变。花部微生物包括内生和附生微生物，均可以通过生物（传粉者）或者非生物载体（风和雨水）在植物花间和种子间进行水平或者垂直扩散[34]。内生微生物存在于花的组织中，如心皮和种子，而附生微生物则大量存在于几乎所有花结构（花瓣、萼片、雄蕊、心皮）的表面，同样也存在于花蜜和花粉内[35]。内生微生物高达每朵花9 × 104 ~ 1.5 × 106个微生物细胞，而附生在花蜜中的微生物可多达1 × 107个细胞每微升[36]。

3.1 花瓣和萼片

花瓣因其细胞中的液泡含花青素而常呈现出鲜艳的颜色，同时，花瓣还会释放挥发性气味，吸引传粉者。花瓣的表皮细胞形成乳突，这样的结构便于微生物的藏匿与定殖。花瓣中微生物与叶际中微生物组成的差异主要归因于花瓣产生的挥发性物质，这些物质具有抗生素的特性，会限制花瓣表面某些细菌的生长[22]。实际上，许多植物花产生的化合物（例如萜类和苯类化合物）不仅可以依靠气味吸引传粉者，还具有抗微生物的作用[35]。

萼片可以防止开花过程中微生物在花瓣和雌雄性器官中的定殖。虽然花瓣和萼片在表面和形状上结构相似，但其表面的细胞结构、化学分泌物以及这些结构的功能差异都会影响常驻微生物群落的生境。有研究者认为，花瓣细胞壁缺乏木质素，因此比萼片表面更容易被内生真菌定殖[24]。而萼片通常有毛，有些也具有从表皮突出的油腺，从而影响表面的温湿度等物理环境，从而影响微生物群落的组成[37]，例如，苹果（Malus pumila Mill.）花的萼片可以使花蕾免受微生物的定殖[38]。

3.2 雄蕊和柱头

雄蕊是被子植物花的雄性器官，但到目前为止，很少有直接观察雄蕊中微生物群落的报道[39]。雄蕊的花药可为微生物提供粗糙的表面，一旦微生物进入花粉囊，就能从花粉粒中摄取丰富的营养，还能抵御外界压力。有研究表明，真菌在花药中的定殖对植物非常有害，可显著降低被感染的花的繁殖成功率[40]。此外，某些真菌还能够借助花药来分散它们的孢子[41]。

柱头可分为干柱头和湿柱头。干柱头具有完整的表面细胞，可形成不同形状的凸起，且其表面被初生细胞壁、蜡质角质层和蛋白质薄膜覆盖。湿柱头表面细胞可分泌含有蛋白质、脂质、多糖和色素的分泌物。两者除了捕获微生物的能力不同（湿柱头比干柱头更具粘附性）之外，湿柱头分泌物还可以作为微生物的营养来源。因此，柱头分泌物的差异可能有助于创建植物独特的微生物群落。柱头被认为是淀粉状欧文氏菌（“火疫病”病原体）的主要感染部位，由于这种病可造成巨大的经济损失，许多研究都在寻求柱头中细菌群落的形成机制[42, 43] 。如已发现104种真菌中有22种利用柱头型途径在子房内定居[44]，但尚不清楚非致病真菌和细菌是否也从柱头分泌物中受益，并借此进入子房。

3.3 花蜜和蜜腺

大多数被子植物的花都含有蜜腺，为传粉者提供富含能量的糖作为报酬以回报传粉服务。蜜腺通过表皮层分泌花蜜，一般来说，蜜腺是微生物的重要栖息地，可提供较高的湿度和丰富的营养。然而，蜜腺中的微生物群落会受花蜜化学性质的影响，因此微生物在花中的定殖是具有选择性的[45]。有研究认为蜜腺可以通过产生高水平的过氧化氢来抑制花蜜中微生物的生长[35]。此外，蜜腺中与抗菌活性相关的特异性防御基因的表达比在叶中更强，因此，蜜腺在植物防御微生物中起重要作用。到目前为止，花蜜微生物中种类最丰富的是酵母菌，其次是子囊菌和担子菌。有学者在检验了130种开花植物的花蜜样本后，发现在所检验的花蜜中酵母菌种类占44%[46]，但存在一定的地区差异。除酵母菌外，花蜜中还有许多细菌，但丝状真菌相对较少，这可能与蜜腺中微生物的化学特性有关[47]。

4. 花部微生物的时空格局

4.1 时间格局

微生物成功定殖后，其群落的组成和多样性会发生动态变化[48]。非生物环境和宿主有助于分散的微生物在花上成功定居，随着时间的推移，微生物群落与所处环境存在某种反馈机制，其中包括微生物群落诱导宿主花部微生境的变化，如花蜜化学成分的变化[33]和花温升高[49]等。花部微生物的存在时间相对较短，而营养型微生物在资源丰富的环境中能够快速定殖，并擅长开发瞬时资源，为花部提供生态位空间[48]，因此最具竞争力。总之，微生物群落组成的改变可以在不同的时间尺度上与环境特征相互影响。

4.2 空间格局

由于风、尘埃或雨水等载体的存在，使得许多自由生物的远距离扩散变得可能。如河流漫滩过程中的水文连通性会影响细菌的丰度和多样性，而微生物群落组成的多样性则可由非常小的空间尺度上出现的空间异质性形成[50]。小规模资源供给差异实验可以诱导微生物群落组成的变化，表明微尺度生境破碎化可显著影响细菌组成及其相互作用。花部结构包括萼片、花瓣、雄蕊、雌蕊、蜜腺以及花蜜，其空间相对狭小，但仍然存在着空间异质性[51]，不同花器官的群落组成存在显著差异[52]。

同一植株不同位置的花所处生境也存在差异，上、中、下部的花开花时间各异，所处的环境如光照、湿度不同，此外，传粉者组成也不一样，这些都可能导致不同部位花中微生物群落组成及丰度的差异。我们对一种具有花色变化现象的锦带科植物（Weigela japonica var. sinica (Rehd.) Bailey）的研究初步揭示了微生物群落在空间格局上的变化（未发表数据），但尚需进一步的深入研究。

5. 展望

目前，花部微生物生态学已成为一个新的研究热点，了解花部微生物的组成和动态，揭示它们与宿主以及彼此之间的关系，对农业、植物保护和食品安全非常重要。尽管该领域的研究已经取得了一些重要成果，但相对于生态学其他领域，该领域的研究还很不足。基于目前的研究现状，我们提出了今后应重点关注的几个方向。首先，由于对花部可能存在的病毒和古细菌群落目前知之甚少，同时，将花部真菌和细菌群落相结合的研究也非常有限，今后可利用高通量测序技术和宏基因组学对上述问题进行深入研究。其次，对不同花部结构上微生物组成和动态的研究可揭示其生态位特异性，因此，研究花部微生物空间格局可能有助于了解驱动花部微生物群落结构的随机性与固定性过程。第三，由于花生境的离散和短暂性，使得花部微生物可以作为研究微生物群落建构和演替的有用模型，帮助我们理解各个维度对群落结构的贡献。第四，针对花部微生物可能对宿主发挥的特定作用，如哪些栖息在花部的微生物对宿主植物的适应性和生殖成功有益，其方式或机制如何？哪些微生物只是短暂资源的利用者或者对宿主植物有负面影响？可进行直接实验来加以评估，并考虑植物与传粉者和其他访花者、食草动物以及其他互利共生者之间复杂的多重关系，因为动物访客的功能和类型（如甲虫、鸟、蚂蚁、蜜蜂）可能影响花部微生物群落构成，不同的传粉者也可能促进或抑制花上微生物类群的生长。最后，加强花部微生物对宿主植物生活史影响的研究，可促进对随机储存库与固定储存库在花部微生物生态学中作用的理解。