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植物开花控制基因FLOWERING LOCUS T (FT)功能多样性的研究进展

花匠小妙招
2024-10-12 20:26

植物开花控制基因FLOWERING LOCUS T (FT)功能多样性的研究进展
Progress on the Multifaceted Roles of Flowering Control Gene FLOWERING LOCUS T (FT)

1. 引言

开花是高等植物由营养生长向生殖生长转变的一个重要发育过程，这一过程涉及成花诱导(Floral induction)、成花决定(Floral determination)、花的发端(Floral initiation)以及花器官形成等一系列发育方式的顺序转变，其中成花决定标志着植物成花的开始，是花发端和花器官形成的基础，直接控制植物的开花时间[1] 。植物的成花决定受植物内在因素和环境因素的共同调节，植物开花控制相关基因的开启和关闭与这些因素的变化密切相关。目前发现有5个途径可以调节植物开花：光周期途径(Photoperiod pathway)、春化途径(Vernalization pathway)、自主途径(Autonomous pathway)、激素途径(Hormones pathway)以及年龄途径(Age pathway) [2] 。FLOWERING LOCUS T (FT)是植株开花调控的重要整合因子和调控开花的关键基因之一，将光周期、春化和自主途径所感知的信号整合在一起，传递给下游的开花发育基因[3] ，从而促进植株开花。

2. FT及其同源基因促进植物开花

FT基因的成花诱导作用在不同物种中是高度保守的。模式植物拟南芥FT同源基因在拟南芥中过表达会使拟南芥出现极早花表型，其突变体ft表现出晚花表型[4] [5] ；水稻FT同源基因HEADINBG DATE 3a (Hd3a)编码的蛋白从叶片转移到顶端分生组织(SAM)诱导水稻成花转换[6] ，使转化株产生不依赖光周期的极早花表型；莴苣中克隆的LsFT基因在拟南芥中异位表达可以使拟南芥提早开花[7] ；棉花(Gossypium hirsutum) FT同源基因GhFTL1在拟南芥中过量表达可使拟南芥开花提前[8] ；将拟南芥FT基因通过瞬时转化导入棉花中，会使在长日照条件下不开花的棉花品种TX701出现开花的表型[9] ；FT基因在多种植物中都表现出了促进植物开花的作用[10] -[15] 。尽管FT同源基因在不同植物中的成花机制并不清楚，但是大量的实验证明，在包括拟南芥在内的很多植物中，FT-like蛋白可作为一个移动的成花信号，并在顶端分生组织中与FLOWERING LOCUS (FD)蛋白相互作用促进开花[16] 。

蓝莓(Vaccinium corymbosum)的FT同源基因VcFT在烟草中异位表达可使烟草提前开花，使转基因蓝莓在幼龄期不经过春化直接进入生殖生长[10] 。麻风树(Jatropha curcas) FT同源基因JcFT在拟南芥和麻风树中过量表达，转化体的开花时间明显提前，在麻风树中的开花促进作用甚至表现在组织培养阶段[11] 。柑橘(Poncirus trifoliata)的CiFT在普通枳中过表达可使其提早开花，转化CiFT基因的普通枳在经过嫁接和大田嫁接之后移入温室最快4个月即可开花，在试管中长出两片子叶即可开花[12] 。Lgasaki等[13] 在箭杆杨(Populus nigra)中克隆了两个基因PnFT1和PnFT2，在拟南芥中过表达都会出现早花的表型。可见FT及其同源基因具有强的促进植物开花及早熟的能力，可用于具有重要商业价值的树类作物育种。

重要花卉作物文心兰(Oncidium Gower Ramsey)开花基因OnFT可使文心兰的花期提前，促进文心兰从营养生长进入生殖生长[14] 。典型的短日照植物甘野菊(Chrysanthemum seticuspe)开花相关基因CsFTL1在菊花中过量表达可在长日照条件下促进菊花开花，使菊花不仅在短日照条件下开花，在长日照条件也可开花[15] 。在大麦(Hordeum vulgare)的研究中发现，FT的同源基因HvFT1在大麦中的不同拷贝数也严重影响开花时间，当大麦中有4个HvFT1时，开花明显比单拷贝的要提早，这为更好控制植物花期提供了思路[17] 。

3. FT基因促进植物开花的分子机制

FT基因编码蛋白属于磷脂酰乙醇胺结合蛋白(phosphatidyl ethanolamine-binding proteins, PEBP)，是长日照植物拟南芥光周期过程中重要的开花调控因子，其表达产物可诱导植株开花[18] 。长日照条件下，拟南芥叶片通过光诱导产生B-box锌指转录因子CONSTANS (CO)；CO蛋白直接作用于FT基因的启动子区域，或与其他转录因子共同作用促进FT基因在筛管伴胞细胞中的表达[19] 。随后FT蛋白进入韧皮部筛管中并在此聚集运输至顶端分生组织(SAM) [20] ，与bZIP的转录因子FD蛋白相互作用，形成FT/FD蛋白复合物[21] 。而后激活下游基因SUPPERSSOR OF OVEREXPRESSION OF CONSTANS1 (SOC1)和APETALA1 (AP1)等的表达等从而促进开花[22] 。在短日照条件下FT mRNA的表达水平很低，不能促进植株开花，但将植株置于长日照条件3天后，也能够促进植株开花[22] 。由此可知，通过光诱导使FT基因瞬间积累能够促进植株开花。水稻Hd3a在细胞质中与14-3-3蛋白相互作用，进入细胞核后与OsFD1形成一个成花激活复合物(florigen activation complex, FAC)，激活转录因子OsMADS15后促进水稻开花。水稻的两个成花蛋白Hd3a，RICE FLOWERING LOCUS T 1(RFT1)同样可以与14-3-3蛋白相互作用促进水稻开花[23] 。

FT基因作为各种途径的整合基因，在除光周期途径中的其他途径中也发挥着重要作用。FLOWERING LOCUS C (FLC)是春化途径的1个关键基因，编码一种MADS-Box (MADS盒)转录因子，在拟南芥的成花转变中起抑制作用[24] 。拟南芥经低温处理后，VERNALIZATIONINDEPEN DENT3 (VIN3)感受低温，抑制FLC基因的表达，VERNALIZATION1 (VIN1)和VERNALIZATION2 (VIN2)识别被抑制的FLC基因，使FLC组蛋白H3的赖氨酸(K) 27和9甲基化作用增加，组蛋白H3的乙酰化作用降低[25] ，不能结合RNA polymerase II associated factor 1 (PAF1)等基因转录因子，FLC基因不能起始转录[26] ，从而解除对植物开花的抑制，使植物提早开花[27] 。同时，FLC的表达还可受FRIGDA (FRI)的调控，FRI可使FLC的mRNA丰度增加，转录水平升高，推迟开花时间。当FRI缺失时，FLC的表达水平很低，植物呈现早花表型[28] 。FLC是一个很强的开花抑制因子，主要通过对FT、SOC1以及FD的反馈调节，最终达到促进或抑制开花的目的[29] 。

除了光周期等外界条件可以调控开花，植物自身也有控制开花的机制，命名为自主途径。自主途径主要通过感受植物体内部的发育状态，并与外界环境信号相互作用而调控植物开花。在拟南芥中相继克隆到了FLOWERING TIME CONTROL LOCUS A (FCA)，FY，FLOWERING LOCUS D (FLD)，FPA，FVE，LUMINIDEPENDENS (LD)和FLOWERING LATE KH MOTIF (FLK)七个基因，研究发现自主途径的这七个基因都跟染色质修饰或RNA修饰有关[30] 。这些基因主要通过改变染色质结构，调控FLC的转录以及FLC mRNA的表达实现对植物成花的调控。总的来说，自主途径独立于其他开花途径之外，也并没有在mRNA水平去调控，而是通过不同的几乎平行方式调控FLC的表达，在表观遗传学和转录后水平共同调控成花。

在众多的成花信号中，赤霉素也是很重要的一类参与成花调控的小分子物质。赤霉素中活性最强的是GA3，能显著的促进植物叶生长、促进植物开花、诱导单性结实、促进果实生长和延缓植株的衰老[31] 。外源施加GA可以使植物提早开花，ga突变体也一般会延迟开花。GA对植物成花的调控主要表现在它可以调控开花相关基因，GA可以使miR159和它的靶基因MYB33的表达升高，这些基因可以调控LFY的表达，促进成花[32] 。同样，GA可以通过降解DELLA蛋白调控植物开花。DELLA蛋白可与SQUAMOSA PROMOTER BINDING PROTEINLINK (SPLs)相互作用，通过抑制SPL的转录，间接抑制FT和MAD-box基因的转录，从而阻碍植株成花转变[33] 。

在年龄途径中，miR156-SPL相互作用控制植物开花[34] 。在植物幼苗中miR156的积累可防止幼苗提前开花，随着发育时间的延长，miR156含量降低从而允许植物开花，此时SPL的含量逐渐上升。随后在SAM中，SPLs与FT/FD二聚体汇合，促进下游目的基因的表达[35] 。低温条件下，SPL3的转录水平显著减少，从而降低FT基因和FRUITFULL (FUL)基因的表达，推迟植物开花[36] 。

近来有研究发现，FT基因可受其他因素调节。一些以AP2-like基因为靶基因的miRNA也可以抑制FT基因的转录，但它的作用方式目前仍不清楚[37] 。H3K27蛋白的三甲基化(H3K27me3)以及H3K4蛋白去甲基化修饰同样可以调节FT基因的转录[38] 。FT基因同样受转录后水平调控，短柄草(Brachypodium distachyon)中可特异切割BdFT基因miR2032，在短日照条件下miR2032在叶片中大量表达，特异性的切割BdFT基因使短柄草在短日照条件下几乎不开花[39] 。

4. FT同源基因的其他功能

随着其他物种更多FT同源基因的克隆和功能鉴定，表明除了促进开花之外，FT同源基因也起着抑制开花的功能。更多研究发现随自然界环境的变化，FT基因产生了除促进开花之外的新功能。

4.1. FT基因抑制开花

烟草中的四个FT同源基因NtFT1、NtFT2、NtFT3和NtFT4在短日照下均在叶片中表达，其中NtFT4在烟草中过表达可促进烟草早花，然而过表达NtFT1、NtFT2和NtFT3则会推迟烟草开花，说明NtFT4起着开花促进作用，而NtFT1-3均起着抑制开花的作用[40] 。甜菜(Beta vulgaris)的开花时间和生长习性是由一对同源基因BvFT1和BvFT2控制的，但在营养生长向生殖生长转变过程中却起着相反的作用。BvFT2可促进植物开花，而BvFT1抑制植物开花。在甜菜中过量表达BvFT1，转基因甜菜不开花并且一直处于营养生长阶段[41] 。龙眼(Dimocarpus longan)中的两个FT同源基因也具有拮抗的作用。在拟南芥中异位表达后，发现DIFT1可以促进拟南芥早花，而DIFT2则会抑制拟南芥开花[42] 。甘蔗(Saccharum)的FT同源基因ScFT1在拟南芥中过量表达也使拟南芥出现晚花表型[43] 。向日葵(Helianthus annuus)的FT同源基因HaFT1是控制向日葵开花的数量性状基因，它可以通过干扰HaFT4基因来推迟向日葵开花[44] 。最近，在大豆(Glycine max)中发现了一个FT同源基因GmFT4，在拟南芥中过量表达该基因会推迟拟南芥的开花时间，研究表明该基因作为开花抑制基因，与大豆的两个成花作用基因GmFT2a、GmFT5a共同作用调控大豆开花[45] 。

将大豆的光周期敏感品种从短日照移到长日照中，出现开花逆转现象，即由正常的成花发育过程转向营养生长，逆转后形成逆转花序和具大苞片的枝即逆转花。分析GmFT2a的表达量发现，GmFT2a的表达量减少是大豆在长日照条件成花逆转的关键[46] 。番茄(Solanum lycopersicum) FT同源基因SINGLE FLOWER TRUSS (SFT)同样可以通过产生移动信号控制开花时间和茎尖的形态建成[47] ，番茄sft突变体的表型之一是花形态的改变，sft突变体的花由一个放大的花萼构成，该缺陷型可由SFT接穗的嫁接所恢复，说明SFT基因参与番茄花的形态建成[47] 。

4.2. FT基因增加产量

对二年生植物洋葱(Allium cepa)来说，洋葱鳞茎的形成是由两个拮抗的FT-like基因AcFT1和AcFT4控制的[48] 。在长日照条件下，AcFT1基因的表达量升高，可促进洋葱产生鳞茎。短日照条件下，AcFT4表达量增加，抑制AcFT1基因的转录，使洋葱早花。在短日照条件下才能结薯的土豆(Solanum tuberosum)，过量表达FT同源基因StSP6A后，在长日照下土豆也可以结薯[49] 。研究表明过量表达StSP3D和StSP6A都可以促进植株开花，但RNAi干扰后却出现不同的表型。在土豆中干扰StSP3D会使土豆晚花，而干扰StSP6A后土豆开花表型正常却出现了结薯缺陷。因此，StSP3D和StSP6A可能编码2个具有不同目标和调节功能的独立的移动信号，可能是在土豆中分别促进成花和结薯的激素。水稻成花素Hd3a在马铃薯种过量表达亦可在短日照条件下促进土豆植株结实[49] 。

番茄中SFT基因过量表达可以加速成花坐果，而突变体sft植株却出现晚花、晚坐果的表型[45] 。尽管SFT/sft杂合体植株没有出现早花的表型，但其产量却明显增加。杂种优势会被TERMINAL FLOWER 1 (TFL1)的同源基因SELF PRUNING (SP)抑制。这就表明SFT单基因的杂合体可以提高番茄的产量，而SFT基因又受生长抑制基因SP的抑制，意味着SFT和SP之间的平衡是决定分生组织命运的关键因素[50] 。SFT基因除了控制开花和坐果之外，SFT基因和SP相互作用还可以调节番茄分生组织的合轴分支以及叶片的形态建成[51] 。意味着SFT不仅可以作为成花素的信号，也可以控制番茄的生长。同样，苹果中的MdFT1和MdFT2可调节细胞增生，可能会影响叶片和果实的发育[52] 。

4.3. FT基因促进侧枝生长及芽的形成

拟南芥FT基因除促进植株开花外，还参与侧枝生长[53] 及腋芽的形成与延伸[54] 。分析拟南芥的侧枝生长发育，发现长日照下ft-1突变体和短日照下tsf突变体较野生型侧枝出现的晚并且侧枝数也明显减少，且ft/tsf双突无论在长日照还是在短日照侧枝比野生型要短很多。在ft-1突变体中过量表达FT可促进侧枝的生长，说明FT和TWIN SISTER OF FT (TSF)基因可控制侧枝的生长及发育[53] 。在拟南芥中异位表达FT和TSF可诱导子叶的叶腋产生腋芽，表明FT和TSF参与腋芽的形成[54] 。在SHOOT MERISTEMLESS (STM)表达下调的植株中FT和FD的表达促进了花序发育过程中侧生分生组织和节的形成[55] 。

4.4. FT基因促进气孔开放

位于叶片表皮上成对的保卫细胞，可通过响应外界环境变化进行气体交换。蓝光受体激酶突变体phototropins (phot1、phot2)通过激活质膜上的H+-ATPase来调节气孔开放[56] 。双突pot1/pot2植株表现为气孔关闭的特征，而突变体scs1-1 (early flowering 3 (elf3) phot1 phot2三突)的气孔则一直处于开放状态[57] 。分析原因发现在scs1-1突变体中，保卫细胞中FT基因的转录水平增加，使得H+-ATPase的活性增加，从而使气孔一直开放。同样有研究发现，突变体ft-1在蓝光条件现出气孔关闭的表型，基因表达分析表明，在蓝光条件下ft-1中检测不到FT基因的表达，且H+-ATPase酶的活性减少[58] 。表明FT基因可通过调节质膜H+-ATPase活性来调节气孔开放。

4.5. FT基因改变植株外型

在蔷薇科的李子(Prunus domestica)中过量表达杨树(Populus trichocarpa)的PtFT基因不仅使李子出现早花表型，而且改变了李子的形态，分枝花更为严重，可能由于开花较早，形态上基本类似草本[59] 。利用病毒介导AtFT基因在棉花中过表达，可改变叶片形状，使掌状叶片变为披针状叶片。同时可使棉花节间缩短，果枝合轴分枝变少，果实更紧凑[9] ，说明可利用FT基因改变植株形态。

5. 展望

目前对拟南芥、水稻和番茄FT同源基因的大量研究表明：FT基因编码的蛋白能够作为移动的成花激素。进一步对其他物种FT同源基因的克隆和功能研究，发现FT及其同源基因编码的蛋白，或者mRNA作为可移动的信号，调节植物生长发育的各个方面，例如调节开花、控制坐果、调节营养生长、气孔开放、促进结薯和侧枝生长等广泛的发育过程。目前关于FT同源基因的作用机制研究主要集中在模式植物、经济作物、花卉以及林木，所以目前得出的这些作用机制在植物界的普适性值得怀疑，因而还需要继续扩大研究对象的范围，为目前FT同源基因的作用机制提供支持和补充。现今对于FT同源基因的作用机制的研究还有一些问题，例如：FT家族成员除了可以促进植物开花，还可以抑制植物开花，说明FT基因家族在调控植物成花方面具有重要作用，那么其调控机制是什么？非生物胁迫也可导致植物开花时间提前，那么FT基因在非生物诱导的开花过程中起什么作用？过早开花会使植株过于瘦弱严重影响产量，怎样在不影响产量的前提下使植株的开花时间提前？在某些植物中，同一个植物体内同时存在多个FT同源基因，那它们之间是如何分工协作的？在同一种植物中，FT基因拷贝数不同对植株开花时间有何影响？在植物中FT基因的过量表达会对植物的株型产生影响，这是否会影响果实形态、营养价值及经济价值？过量表达的FT基因会不会在一定程度上能够提高作物的抗逆性？

如果FT基因的这些问题能得到解决，能够使我们对FT基因控制植物开花的分子机制有更深入、全面的了解，同时有助于对FT基因的进一步应用。通过现代分子技术调控植物的开花时间及花周期，根据不同植物的生物学特性加以调节，进而得到更大的产量及经济价值。例如在北方区域，对于粮食作物提早其开花，使其早结实，在一定程度上可以一年多种一茬，或者补种其他作物，有助于增加粮食产量，提高土地使用率；对于结实作物可以控制其开花时间，避免季节性的气候灾害，同时控制上市时间，避免前期的价格昂贵及后期的成堆上市导致的价格低廉及浪费，使得果农及民众能得到最大的利益；对于经济作物例如棉花，调节其开花时间使得在适宜的气候条件中能迅速吐絮，得到棉纤维，得到最大的经济价值，可避免早春及晚秋冷害、冻害的影响等。所以对FT同源基因作用机制的研究，对人类改造基因、粮食的需求、生活需求具有重大的意义。

项目基金

国家自然科学基金(31360366)；新世纪优秀人才支持计划(NCET-12-1072)；新疆生产建设兵团博士基金项目(2012BB007)资助。

NOTES

*通讯作者。