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Cell重磅 | 破解百余年来遗留的生物学问题,中科院遗传所李红菊研究组揭示植物受精失败后,如何“自救”以确保繁衍

2023年7月28日, 中国科学院遗传与发育生物学研究所李红菊研究组在Cell发表了题为“ Central-cell-produced attractants control fertilization recovery”的研究论文, 回答了一个百余年来遗留的生物学问题——植物受精失败后,如何“自救”以确保繁衍。

被子植物的胚囊被包裹在胚珠中,一般包含两个助细胞、两个雌配子(一个卵细胞和一个中央细胞,它们受精后分别发育为胚胎和胚乳,被包裹在种皮内,构成种子的主要部分),以及三个反足细胞。花粉管携带两个精细胞,进入一个助细胞,助细胞凋亡和花粉管爆破实现两个精细胞的释放,进而启动双受精过程。过去20年的研究发现,助细胞分泌花粉管吸引信号,在植物受精中发挥重要作用。胚囊有两个助细胞,这一精巧结构设计也赋予了受精一次试错机会。但如果两根花粉管进入导致两个助细胞都凋亡,仍受精失败,那么植物就面临繁殖失败的风险。然而,李红菊研究组通过生物技术手段获得了缺失两个助细胞的胚珠,发现受精恢复机制可以不依赖助细胞,确保植物繁殖成功。

为了研究胚囊其它细胞的功能,研究人员利用gcs1突变体花粉授粉,消除两个助细胞 (每根花粉管消除一个助细胞),再研究胚珠的花粉管吸引能力。因为 gcs1花粉管可以爆破释放精细胞和诱导助细胞凋亡,但释放的精细胞不能与卵细胞和中央细胞融合,导致双受精失败。研究人员发现,随着授粉时间的延长,胚珠甚至可以吸引3-5根gcs1花粉管,超过了助细胞的数目,表明存在一种不依赖助细胞的受精补偿机制。为了探究这种机制的生理意义,研究人员进行了两次连续授粉,即对这种缺失助细胞的胚珠再授予正常野生型的花粉,发现可以结实获得正常的种子,说明不依赖助细胞的受精恢复机制可以挽救受精,确保植物繁殖成功。

与此同时,研究人员在助细胞表达毒性蛋白DTA杀死两个助细胞,发现助细胞完全降解后,胚珠依然具有花粉管吸引能力。这些结果都说明在胚珠中还存在一种非助细胞依赖的花粉管吸引机制。研究人员将目光投向了中央细胞。

李红菊研究员和杨维才院士的早期研究工作证实中央细胞参与花粉管吸引,中央细胞表达的转录因子CCG的缺陷型突变体呈现花粉管导向缺陷。在此基础上,研究人员通过分析助细胞功能缺陷型突变体myb98和ccg突变体胚珠的转录组,筛选在ccg中下调而在myb98中上调表达的基因,并将其中的分泌型小肽基因作为重点候选基因。研究人员将符合标准的97个候选小肽进行体外纯化再通过体外花粉管吸引实验进行一一验证,最终筛选出SALVAGER1 (SAL1)和SAL2这两个具有花粉管吸引能力的信号分子。在体内条件下,也进一步证明它们具有花粉管吸引能力,并且SAL1/2能够直接结合在花粉管的质膜上。有趣的是,研究人员发现SAL1/2在受精前定位于中央细胞,而在 myb98胚珠中,SAL1/2定向分泌到胚珠的珠孔。当用gcs1花粉管消除所有助细胞,或用DTA杀死助细胞后,SAL1/2从株孔分泌到达了株孔外的株柄上,从空间分布上取得了SAL1/2可以作为吸引信号引导花粉管从株柄到达胚囊的证据。

为了进一步证明SAL1/2的生物学功能,研究人员进一步利用基因编辑技术构建了功能缺失的拟南芥双突变体sal1/2和sal1/2/myb98三突变体。实验结果显示,中央细胞SAL1/2花粉管吸引过程,与已知的助细胞花粉管吸引过程在保障植物成功受精中有功能冗余。重要的是,sal1/2突变体胚珠的雌配子受精补偿能力几乎消失,表明SAL1和2是雌配子控制的受精恢复机制的主效因子。通过层层论证,最终证明SAL1/2在助细胞失效时被分泌到珠孔外,发挥吸引花粉管的功能,也直接证明了中央细胞通过分泌SAL1/2直接参与植物的受精恢复机制。

另一个重要问题是,这一机制在其它植物中是否也存在?研究人员发现十字花科植物中普遍存在SAL的同源蛋白,证明了拟南芥的近缘种琴叶拟南芥的同源蛋白AlSAL1具备吸引花粉管的活性,且拟南芥AtSAL1和琴叶拟南芥AlSAL1a能够跨物种吸引彼此的花粉管;同时,也证实了在琴叶拟南芥的两个助细胞都gcs1花粉管诱发降解后,AlSAL1a才被分泌到珠孔外。这些结果表明,中央细胞通过SAL控制植物受精恢复的机制在植物中可能是一种普遍机制。

SALVAGER负责受精补偿机制模式图

该成果回答了植物双受精失败后,胚珠为何仍会持续吸引花粉管的科学问题,为了解自然界某些物种在进化中丢失助细胞的原因提供了线索。更重要的是,该发现为人工授粉挽救濒危植物提供了理论支持,对于人工授粉挽救濒危植物的实践具有指导意义。

中国科学院遗传与发育生物学研究所 孟姜果博士、 徐银娇博士、 王玮琦博士和在读博士生 杨菲为共同第一作者。 李红菊研究员为通讯作者, 杨维才院士参与指导了此项工作。该项目得到了国家自然科学基金、国家重点研发计划和先导专项的资助。

李红菊团队成员合影

原文链接:

https://www.cell.com/cell/fulltext/S0092-8674(23)00731-6

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