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Nature Plants | 中山大学李剑峰课题组揭示植物免疫信号转导新通路


责编 | 王一

植物在生境中会不断受到病原菌的侵害,其中真菌病害占据较高比例。加强植物自身的免疫是对抗各种病害最高效和环保的手段,而充分了解植物免疫信号转导和调控机制是改良植物抗病性的基础。植物主要依赖模式触发式免疫(PTI)和效应子触发式免疫(ETI)对抗病原菌。PTI基于植物细胞膜免疫受体对病原菌保守的标志性分子(如真菌细胞壁组分几丁质)的识别,能够赋予植物对一大类病原菌(如真菌)广谱和基础的抗性。ETI基于植物细胞内的TIR-NLR和CC-NLR两类免疫受体对病原菌分泌的效应蛋白(effector)或其破坏作用的感知,能够激活植物对携带该effector的病原菌小种强烈而特异的抗性。PTI和ETI并非相互独立,而是互相促进的过程【1,2】。植物特有的类脂酶蛋白EDS1是ETI中TIR-NLR下游信号转导的关键分子,同时eds1缺失突变体中PTI也会发生缺陷【3】。然而,EDS1如何参与PTI大体未知。

近日,中山大学生命科学学院李剑峰课题组在Nature Plants发表了题为“Plasma membrane-nucleo-cytoplasmic coordination of a receptor-like cytoplasmic kinase promotes EDS1-dependent plant immunity”的研究论文,揭示了拟南芥细胞膜定位的类受体胞质激酶(RLCK)PBL19,受真菌几丁质信号诱导入核,再经过转录放大和细胞质中的蛋白加工,最后磷酸化EDS1,从而增强植物真菌抗性的一条新型免疫信号通路。


拟南芥RLCK VII家族成员(如明星成员BIK1)能够通过豆蔻酰化(不可逆)或棕榈酰化(可逆)两类脂亲和蛋白修饰锚定于细胞膜内侧,是植物PTI信号转导的重要分子。其中,RLCK VII-4亚家族(包括PBL19、PBL20等成员)主要介导几丁质共受体CERK1下游的免疫信号转导【4,5】。作者首先发现PBL19的N端具有棕榈酰化位点(Cys3)和一段核定位信号(NLS),而其同源蛋白PBL20则没有NLS。PBL19在几丁质诱导下能够部分迁移入核,且该过程依赖于NLS。有趣的是,棕榈酰化缺失突变导致组成型入核的PBL19C3A变体会引发植物的组成型免疫,且该过程依赖于PBL19入核后通过招募转录因子WRKY8实现的自身转录上调。PBL19持续入核还会导致植物抗病激素水杨酸(SA)的过度积累,然而组成型免疫植株与水杨酸合成缺陷突变体sid2杂交虽能大幅减少SA的积累,但不能消除组成型免疫表型。相反,该植株与eds1缺失突变体杂交能够完全抑制SA积累和组成型免疫表型,表明EDS1位于PBL19入核免疫通路的下游而位于SA合成的上游。由此推测PBL19与EDS1在细胞核内互作,却意外发现PBL19与EDS1在细胞质中的点状结构上互作。随后,发现与EDS1互作的是被metacaspase蛋白酶MC4切除N端棕榈酰化位点和NLS的截短型PBL19(ntPBL19),而并非全长的PBL19。最后,发现几丁质能够诱导ntPBL19在体内磷酸化EDS1,并导致EDS1在细胞质中积累。PBL19也能在体外磷酸化EDS1,而模拟组成型磷酸化的EDS1能够补偿PBL19基因缺失造成的植物真菌易感表型。综上,该研究揭示了细胞膜、细胞核和细胞质定位的PBL19依次扮演信号传感器、放大器和效应器的角色,从而介导的一条几丁质信号转导新通路,并首次报道了EDS1磷酸化在植物免疫调控中的功能。


近期,两篇背靠背的Nature论文表明EDS1参与了植物PTI中LRR型细胞膜免疫受体RLP23下游的免疫信号转导【6,7】,而该工作表明EDS1同样参与了PTI中LysM型细胞膜免疫受体CERK1下游的免疫信号转导。这些发现共同提示EDS1是PTI中多种细胞膜免疫受体下游共同的信号转导枢纽,并暗示EDS1可能是连接PTI和ETI并介导两者协同调控的关键分子之一。

中山大学博士生李雨佳和已毕业的薛皦博士分别为该论文的共同第一作者,李剑峰教授为通讯作者。中科院遗传发育所的周俭民研究员和中山大学肖仕教授和姚楠教授对该研究做出重要贡献。该研究得到国家自然科学基金面上项目和杰青项目的资助。

据悉,李剑峰教授课题组长期致力于植物免疫信号转导和植物基因编辑技术的研究,常年招收对上述研究方向具有浓厚兴趣的博士后,开展合作研究。有意者请联系:

lijfeng3@mail.sysu.edu.cn

参考文献

[1] Ngou, B. P. M., Ahn, H. K., Ding, P. & Jones, J. D. G. Mutual potentiation of plant immunity by cell-surface and intracellular receptors. Nature. 592, 110-115 (2021).

[2] Yuan, M. et al. Pattern-recognition receptors are required for NLR-mediated plant immunity. Nature. 592, 105-109 (2021).

[3] Lapin, D., Bhandari, D. D. & Parker, J. E. Origins and immunity networking functions of EDS1 family proteins. Annu. Rev. Phytopathol. 58, 253-276 (2020).

[4] Rao, S. et al. Roles of receptor-like cytoplasmic kinase VII members in pattern-triggered immune signaling. Plant Physiol. 177, 1679-1690 (2018).

[5] Bi, G. et al. Receptor-like cytoplasmic kinases directly link diverse pattern recognition receptors to the activation of mitogen-activated protein kinase cascades in Arabidopsis. Plant Cell. 30, 1543-1561 (2018).

[6] Pruitt, R. N. et al. The EDS1-PAD4-ADR1 node mediates Arabidopsis pattern-triggered immunity. Nature. 598, 495-499 (2021).

[7] Tian, H. et al. Activation of TIR signaling boosts pattern-triggered immunity. Nature. 598, 500-503 (2021).

论文链接:

https://www.nature.com/articles/s41477-022-01195-x

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