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综述：茄科作物的从头驯化：进展与挑战

花匠小妙招
2024-12-02 11:03

Available online 5 August 2024, Version of Record 5 August 2024.

亮点

高效的基因编辑（GE）技术加速了作物野生近缘种的驯化。

从头驯化可以快速培育出抵抗干旱、洪水和土壤盐碱化的新作物。

通过操控主要基因，新作物在从头驯化过程中能够具备抗逆性。

基因上位性和多效性使相关性状的驯化更加复杂。

茄科植物可作为基因编辑改善野生近缘种农艺性状的理想模型。

茄科植物的多样性

图片来源：Wang et al., Front. Plant Sci., 2015

摘要

高效的基因编辑（GE）工具的出现，加上高通量基因组测序，无疑为加速作物野生近缘种驯化提供了新途径。这样可以快速培育出适应干旱、洪水、抗土壤盐碱化或昆虫损害的新作物。从头驯化（De novo domestication）避免了将多基因控制的抗逆性状从野生种转移到作物的复杂过程。相反，通过操控抗逆性野生种中的主效基因，可以培育出新的作物。然而，某些驯化性状的遗传基础往往涉及基因上位性和多效性（Epistasis and pleiotropy）。此外，全基因组分析显示，结构变异驱动的基因表达变化在驯化过程中经受了选择。越来越多的研究表明，茄科植物，包括番茄、马铃薯、茄子、辣椒和烟草，是剖析这些现象并通过基因编辑在野生近缘种中快速改善农艺性状的合适的模式群体。我们简要讨论了这一令人兴奋的新领域在基础与应用植物生物学交界处的前景及其在未来几年的潜在影响。

引言

当前的全球形势对农业提出了重大挑战，例如由于持续的全球变暖引发的气候危机、淡水资源的匮乏以及不断增长的人口。鉴于此，作物野生近缘种（CWRs）的从头驯化（dnD）成为一种有前途的替代方案，以开发能够应对极端高温、干旱和耐受多变的气候的作物。从头驯化的原理是利用基因编辑技术（GE）快速驯化作物野生近缘种，通过修改控制关键农艺性状的少数主效基因，而不是依靠将作物野生近缘种抗逆性状引入作物的传统育种策略。这种方法的主要优势在于避免了作物野生近缘种中潜在有价值性状的复杂性和多基因特性，这会使得它们向作物的转移变得复杂。在许多物种中，关键农艺性状由主效基因以孟德尔方式控制，使它们适合通过 GE 进行操控（见表 1）。2018 年，我们通过将番茄（Solanum lycopersicum）的关键农艺性状引入其野生祖先种 S. pimpinellifolium，提供了这种方法的概念验证。此后，关于从头驯化的概念和实践演示已在谷物、茄科植物、豆类和野生作物中提出。从头驯化有助于加速传统、不完全驯化作物的进一步改良，这些作物在现代农业管理下表现不佳，可能会因此而淘汰。扩大从头驯化平台面临的一个严重挑战是主效基因作用的复杂性。因此，深入理解诸如上位性、多效性和结构基因组变异等现象是充分利用主效基因进行从头驯化所必需的。这一障碍超越了单纯的基因型-表型关联，可以通过将遗传学、作物育种学和植物生理学等学科联系起来加以克服。此外，了解在什么作物和在什么情况下从头驯化能够作出有意义的贡献也是至关重要的。

表 1. 商业相关作物中最近发现的主效基因控制的关键农艺性状

什么时候值得开展从头驯化？

从头驯化（dnD）的潜在收益取决于农艺管理类型和作物生产的环境背景。我们预期通过从头生产的新作物将在气候条件严峻的地区以及尚未达到高技术水平的作物种植中提供更大的优势。对于那些已经经过数十年育种、具有高生产力或收获质量的栽培品种和杂交品种，最有效的方法是通过基因渗入或基因编辑（GE）结合优良等位基因叠加进一步改良它们。番茄作物就是这种情况的一个典型例子。在番茄育种中对抗虫性的需求很高。尽管食用的野生番茄如 S. galapagense 存在这种抗性，但目前的番茄栽培品种和杂交品种对昆虫高度易感。然而，商业番茄在生产力、果实质量和抗病性方面已经得到了极大的提升。因此，转向产量较低的 S. galapagense 野生番茄并不现实。适当的方法是将这一野生近缘种的部分抗虫性（可以分解为孟德尔因子）引入优良的番茄栽培品种中。

物理或经济环境的变化可能使长期育种目标变得不相关。在这种情况下，作物在特定情况下越优异，其适应新环境条件的能力就越低。在这种情况下，可以通过开展从头驯化或关注被传统育种忽视的孤儿作物从头开始育种。古代美索不达米亚从小麦（Triticum aestivum）向大麦（Hordeum vulgare）的转变就是物理条件变化导致育种颠覆性变化的经典案例，这归因于复杂的灌溉系统导致的土壤盐碱化程度的增加。同样，地中海番茄种植区的淡水短缺可能有一天会导致采用 S. galapagense 作为从头驯化的目标野生种，因为它耐盐碱土壤。因此，在番茄生产受到严重限制的情况下，低产量和高盐碱耐受性之间的权衡将使番茄种植转向新作物变得有利可图。

经济环境变化对作物育种的重要性可以通过油菜（rapeseed）（Brassica napus）和芜菁（turnip rape）（B. rapa）的改良品种——油菜（canola）展示。从20世纪60年代开始，富含多不饱和脂肪酸的植物油成为替代动物来源油脂（如猪油和黄油）的高需求产品。在20世纪70年代之前，高水平的有毒芥酸和硫苷阻碍了油菜籽油和油菜籽粕在人类和动物消费中的使用。低芥酸品种的油菜和芜菁被选择，用来将这一性状引入20世纪60年代末推出的商业品种中。同样，当前对提高营养价值的关注使得富含花青素的作物和蔬菜变得备受推崇。在南美洲，存在一个有价值的紫色马铃薯（S. tuberosum）资源库，在作物转移到欧洲时未被利用。如果克服了它们的短日照结块需求，这些被忽视的安第斯马铃薯品种可能成为主要作物。结块由 CETS 成花素家族的主要基因控制，这些基因可以通过 GE 操控。

驯化中的主要基因和次要基因

实际上，当一种作物在自然状态下无法与野生种竞争时，就被认为是驯化的。然而，实现这一目标所需的基因变化量尚不清楚，从与其野生对照几乎无法区分的作物（例如蔓越莓 - Vaccinium macrocarpon、可可 - Theobroma cacao）到高度改良的栽培品种（例如玉米 - Zea mays、水稻 - Oryza sativa）各不相同。在某些情况下，作物没有已知的真正野生对照（例如柔毛辣椒 - Capsicum pubescens）。尽管在功能组内观察到了性状趋同（“驯化综合症”），但并非所有作物都经历了相同数量的基因变化，也不遵循相同的变化模式。因此，将一种野生物种转变为作物所需的基因数量未知，需要根据每种物种单独确定。在谷物中，可能在早期选择了少数主效变异（例如分蘖、不落粒或种子休眠），然后通过数千个小效应变异进行修饰，这些变异要么通过连锁拖动，要么随着作物复合体的开发和传播而被培育。然而，这几乎不能代表其他作物（例如多年生植物]或无性繁殖物种）驯化背后的动态。例如，在许多园艺和果树作物中，驯化导致的遗传变化最小，主要与减少植物可食部分的有毒化合物浓度有关。事实上，针对203种作物的综合调查中，Meyer 等人发现，最常见的驯化综合症是次生代谢产物的变化（影响风味、色素和毒性），这发生在66%的作物中。我们对驯化的理解中另一个偏见来源是对产量遗传基础的过分关注。虽然产量无疑由多个基因控制，但它很少是第一个目标性状或作物驯化的关键驱动力，越来越多的证据正在揭示这一点。理想植物类型（“理想型”）的建模可以指导性状的选择和组合，以在作物野生近缘种中创建。然后，可以对作物野生近缘种的基因组进行编辑，通过靶向操控主要基因快速创建所需的农艺性状并引入栽培性状，也就是驯化。然而，靶向主效基因并不保证产生直接的表型结果。至少有三种遗传现象会导致不可预见的结果：上位性、多效性和调控变异。

上位性、多效性和调控变异：增加复杂性层次

上位性

上位性是一种遗传现象，其中一个基因的表型效应受到一个或多个其他基因的影响。这意味着预测的表型可能被隐藏的变异增强或掩盖。虽然上位性对性状分化的贡献在动物中比在植物中更强，但不断积累的证据表明它对相关作物性状也有不小的影响。以番茄为模型，最近的研究显示两个 MADS-box 变异之间的上位性相互作用，一个导致萼片尺寸增加，另一个消除果梗的离层，便于机械收获。当两个突变结合在一个植物中时，会导致极端的花序分枝和部分不育，阻碍了它们在加工和新鲜市场番茄栽培品种中的联合使用。然而，在需要多花序以增加每株植物果实数量的樱桃和葡萄番茄栽培品种中，它们仍然可以容忍。环境对育种性状的价值具有调节作用，对作物而言，这与农艺管理实践密切相关。例如，对于机械收获的加工番茄，果实大小不像新鲜番茄那样重要，新鲜番茄通常是手工采摘的。进一步的工作，结合作图群体和 GE，将更好地揭示控制农艺相关性状的基因的身份和相互作用。

多效性

在单株植物中叠加有利突变是一种现代育种策略，需要相当的远见。相反，在驯化过程中，通过选择多效性基因，即同时控制多种性状的基因，可实现类似的结果。例如在玉米中，人工选择操作是反对多效性的，因为个别基因对某些性状会带来负面影响，但在许多其他作物中，多效性被用来提高选择效率。CETS 成花素家族在不同作物中等位变异的趋同选择就是一个重要案例。这些基因中的离散遗传变化会改变成花信号和抗成花信号之间的平衡，从而改变开花时间、生长习性、分枝模式、成熟速率和产量。例如，在番茄中，抗成花基因SELF PRUNING（SP）的新的低效等位基因可以微调茎的生长和产量。此外，SP3C旁系同源基因通过多效性控制种子萌发率、开花时间和根系生长。基因编辑（GE）可以很容易地用来重现相关序列变化，并微调它们的表型影响。那些结合多个DNA序列并控制许多基因表达的转录因子是理想的操控对象，特别是当它们在不同物种间表现出进化保守的多效性时。遗憾的是，由于大多数GWAS研究通常只关注单一表型，目前尚不清楚多效性在驯化过程中驱动表型变化的程度。

调控变异

未来几年最具价值的研究领域之一，可能是调控变异的研究，即控制基因表达调控的机制。表型互作和多效性都受到基因表达水平的强烈影响。基因表达的调控依赖于反式作用蛋白和顺式作用序列，产生了迄今为止除试错法外难以解析的广泛组合。例如，基因编辑已被用于在番茄中创建SP顺式元件的随机突变，然后分析其对植物结构表型的影响。在水稻中，IPA1（理想植物结构1）的顺式调控区域通过基因编辑介导了随机缺失，从而解除了其增加每穗粒数但减少分蘖的多效性效果。一个54 bp的缺失解决了这一权衡，显著提高了产量。这种经验性方法可能很快会被基于深度学习的人工智能模型所取代，以揭示调控网络并优化目标操控的表型结果。结构变异（SV）对基因表达的影响则进一步增加了复杂性。

长读长测序的出现使得作物泛基因组的构建成为可能，揭示了结构变异对转录模式影响的程度。结构变异通常与转座元件相关（或由其引起），这些元件总是高度甲基化，从而激活或抑制相邻基因的表达。结构变异的另一个潜在影响是改变基因剂量，例如基因复制。改变的基因剂量导致不同的表达水平，从而可能影响农艺性状。例如，番茄中三个表观遗传转录因子的基因剂量改变与果实重量有关。虽然现有的基因编辑技术难以再现确切的结构变异，但其表型效果可以通过工程化表达变化进行重现和验证。

茄科植物作为基础和应用研究的模型

茄科（Solanaceae）包括约2400种植物，全球分布，但在南美洲尤其丰富。它包含一些全球性作物，如番茄、马铃薯、辣椒（Capsicum annuum）、茄子（S. melongena），以及一些当地栽培的小型作物，如红茄（S. aethiopicum）、柯科纳果（S. sessiliflorum）和柔毛辣椒（Capsicum pubescens），以及数百种野生近缘植物。番茄在遗传学上表现出色，正如上述案例研究所示，其遗传转化能力已扩展到该科的其他成员。这也毫不奇怪，茄科植物已引起了研究人员和育种家利用基因编辑进行从头驯化（dnD）的关注。从头驯化还成功地与传统育种方式相结合，引入了耐盐性状到优良番茄品种中。

近期一项研究提供了有力的证据，证明了通过离散修饰孟德尔基因，基因编辑能够快速引入优良农艺性状到茄科植物的野生近缘种中。已知刺的产生，即植物表面的尖锐防御结构，是由单一基因控制的。事实上，南美洲印第安人长期以来选择了没有刺的多刺茄属植物，这是驯化前的一种极佳示例。然而，导致这种突变的分子机制尚不清楚。Satterlee等人通过结合系统发育学、分子进化和生物技术，表明茄科中多次出现的无刺变种是由细胞分裂素激活酶LONELY GUY（LOG）功能丧失引起的。作者还通过使用基因编辑去除野生森林茄（S. prinophyllum）、半驯化的S. cleistogamum和栽培的红茄的皮刺，展示了其研究结果的实际意义。尽管LOG基因是植物源-库关系的关键调控者，但在基因编辑的植物中没有观察到不良的多效性效果。这些结果为快速去除皮刺以方便茄科作物和野生近缘植物的收获开辟了道路。

最后，近期另一项研究表明修复在驯化作物中普遍存在的有害突变的可行性。在番茄驯化过程中积累了不少潜在的有害突变，影响了成花途径的核心成分。Glaus等人使用碱基编辑“修复”了SP2抑制因子（SUPPRESSOR OF SP2，SSP2），该基因加速了交替分枝生长的花序分生组织的生殖转变。驯化番茄中普遍存在的有缺陷等位基因降低了对关键基因组靶点的DNA结合。作者获得了紧凑生长和提前收获果实的植物，这再次证明了通过编辑单一多效性目标基因可以创造多种有利表型特征。此外，基因编辑植物的总果实数量、收获指数和果实大小与野生型对照植物相当。

结论与展望

气候的不确定性对失去重要抗逆性状的传统作物的使用提出了挑战。通过基因编辑，操控具有良好农艺价值的主效基因，持续改良和创建新作物是可能的。然而，表型互作和多效性等非线性遗传效应对这种方法的直接应用构成了挑战。茄科代表了一个理想的模型群体，用于解析有价值农艺性状的复杂遗传控制，并在野生近缘种中进行转化，以扩展到新驯化平台（图1）。